Coautora: Angela Van Sickle, Ph.D., CCC-SLP

Traducido por: Johanna Pino Grisales M.S. CCC-SLP from https://disfagiamaster.org

Artículo original en inglés

Los fonoaudiólogos con frecuencia evalúan pacientes con el fin de identificar la presencia de la aspiración. Si el fonoaudiólogo observa aspiración lo que siguen son recomendaciones para modificar la dieta, y educación con respecto al riesgo de la neumonía por aspiración (1). Entendiendo la preocupación que existe en la profesión por la posibilidad de que la aspiración pueda convertirse en neumonía, los autores se pusieron en la tarea de determinar el proceso en el cual el material aspirado se convierte en neumonía. El propósito era encontrar información que explicara la secuencia de eventos que ocurren cuando comida o líquidos entran en los pulmones y eventualmente se consideran como neumonía. Debería existir un articulo o un libro que diga algo tan simple como “Los líquidos entran por vía área y se desplazan al lóbulo del pulmón dependiente de la gravedad. Allí, el material entra a los alveolos, una infección se desarrolla, y luego una respuesta inmune comienza”. Dado el nivel de certeza con el que los fonoaudiólogos hablan sobre la aspiración por neumonía, nosotros nos sorprendimos cuando la búsqueda tras búsqueda arrojo pocos resultados. Como fonoaudiólogos, nosotros primero buscamos en nuestra propia literatura.  Luego, seguimos con una búsqueda de la literatura de la neumología. Finalmente, aterrizamos en la literatura de la microbiología. El viaje nos condujo por un camino sinuoso, y a menudo confuso que requirió la adición de un nuevo y vasto vocabulario. Durante el camino, las respuestas fueron evasivas, pero muchas otras preguntas surgieron. Lo que sigue es un resumen de nuestra caminata. 

Definición, prevalencia, y diagnósticos 

El centro para el control y la prevención de enfermedades reportó que 30,705 de las estancias hospitalarias en el 2014 fueron por neumonía, representando el 2.1% de todas las hospitalizaciones (2). Una revisión de los códigos de facturación sugiere un incremento en la incidencia, haciendo de la neumonía por aspiración, el segundo diagnostico más común en los pacientes hospitalizados con Medicare (3). Un autor (4) concluyó que la incrementada tasa de reembolso por neumonía por aspiración en comparación con la neumonía adquirida en la comunidad puede aumentar falsamente la frecuencia de este diagnóstico. Esta declaración es preocupante. ¿Son los fonoaudiólogos responsables por cuestionar el diagnostico de neumonía por aspiración? Eso es lo que parece. 

Cuando un paciente recibe el diagnostico de neumonía por aspiración, la mente del fonoaudiólogo puede asociar el diagnostico con la aspiración de líquidos y/o sólidos. Sin embargo, “neumonía por aspiración” es un diagnostico vago que puede ser el resultado de una infección pulmonar, reflujo gastroesofágico, o aspiración pradial. Existen 13 o más síndromes categorizados como “neumonía por aspiración”. Estos incluyen: neumonía adquirida en la comunidad, neumonía asociada con estancia hospitalaria, neumonía asociada a la ventilación mecánica, y neumonitis (5). Un diagnostico de la neumonía por aspiración se refiere a cualquier sustancia que ingresa a los pulmones causando un virus o bacteria (4). Debido a la falta de especificidad en la terminología, algunos profesionales de la salud han abogado para que este termino sea eliminado, ya que puede ser engañoso (4-7).

Diagnóstico

Los médicos no tienen un examen estandarizado para el diagnóstico de la neumonía por aspiración. Cerca de dos tercios de las personas hospitalizadas por neumonía (41.2%) son diagnosticadas usando tomografías computarizadas, cerca de dos tercios usando rayos X del tórax (65.1%), y un tercio usando un examen de función pulmonar (33.7%) (2). El CDC reportó que, en el 2014, 75.3% de las hospitalizaciones por neumonía fueron diagnosticadas con base a exámenes de bacteriología y microbiología. Estos exámenes representan un diagnostico mas fiable de la neumonía por lo que son basados en la detección de agentes patogénicos en el parénquima pulmonar (8). Desafortunadamente, los fonoaudiólogos, con frecuencia tienen mas acceso a rayos X del tórax por lo que terminan basando el diagnostico en ellos. Basado en la sensibilidad diagnostica, la dependencia de los hallazgos de los exámenes de rayos X del tórax deben ser desaprobado. La habilidad de un estudio de rayos X del tórax, evaluado por un radiólogo, para diagnosticar el tipo de neumonía tiene una sensibilidad del 69.0% y una especificidad del 77.8% (9). Esto significa que los radiólogos identifican correctamente la neumonía usando un estudio de rayos X del tórax 69.0% del tiempo y eliminan correctamente a aquellos sin neumonía 77.8% del tiempo (9). ¿Quién iba a pensar que la precisión iba a ser tan pobre? 

Cuando leemos reportes de rayos X, los fonoaudiólogos tradicionalmente consideramos infiltraciones del lóbulo inferior que puedan indicar neumonía por aspiración (10). Sin embargo, en un grupo de pacientes con aspiración documentada a través de la video fluoroscopia, mas pacientes presentaron bronconeumonía (68%), que neumonía del lóbulo inferior (15%) (11). ¿Puede un estudio de rayos X del tórax diagnosticar acertadamente la neumonía por aspiración? No existe una respuesta simple. ¿Puede un estudio de rayos X del tórax incluso diagnosticar la neumonía de cualquier tipo? No una buena parte del tiempo. ¿Dónde se aprecia la neumonía por aspiración en un estudio de rayos X del tórax? Existe información conflictiva al respecto. ¿Han estado los proveedores de salud buscando en el lugar equivocado? Tal vez. ¿Por qué esto tiene que ser tan complicado? Quizás, una conclusión es más precisa. Los fonoaudiólogos necesitan abogar por pruebas que ayuden con el diagnostico diferencial (ej., exámenes de microbiología). 

Mas acertijos 

A pesar de que ha sido claro por muchos años que la aspiración por si sola no causa neumonía (12- 17), estudios en el área de disfagia han contado consistentemente todos los casos de neumonía (no solo la neumonía por aspiración) al momento de reportar los resultados (5). Es decir, si un paciente en un estudio de investigación de la disfagia desarrolla neumonía adquirida en la comunidad, la neumonía es incluida en las estadísticas como un resultado negativo de disfagia. Esta practica infla de manera falsa el número de pacientes que desarrollan lo que los fonoaudiólogos piensan que es una neumonía por aspiración. Teniendo en cuenta, en un estudio longitudinal, el 38% de los pacientes que se sabían que aspiraban desarrollaron neumonía (14), y la literatura indica que del 5% al 15% de los todos casos de neumonía son neumonía por aspiración (18), puede ser de que solo del 1.9% al 5.7% de las personas que aspiran en algún momento pueden desarrollar neumonía? La incidencia es desconocida.  

A medida que nuevas preguntas surgieron, la búsqueda se amplió. 

Culpables adicionales

Un informe reciente (19) encontró que aproximadamente el 25% de los pacientes con reflejo de la tos alterado y disfagia desarrollaron neumonía. Factores de riesgo adicionales incluían mala higiene oral, sobreuso de sedantes, inmunidad deteriorada, transporte mucociliar reducido, y función pulmonar deprimida.  El informe apoya investigaciones encontradas en la literatura de la fonoaudiología que indican que la presencia de aspiración por si sola no conlleva necesariamente a la neumonía por aspiración. El desarrollo de la neumonía es multifactorial (12-15). Otros estudios sugieren que repetidos episodios de neumonía por aspiración en algunos individuos de edad avanzada es inevitable (19). Una pregunta para reflexionar es ¿Esta información indica la necesidad de la evaluación del reflejo de la tos y la rehabilitación cuando la disfagia está presente? (20-22). Toda la información es interesante y divertida para leer, pero la pregunta ¿Como se desarrolla la neumonía por aspiración? se mantiene sin ser respondida. Entonces la búsqueda continuó.

Oh, las cosas que estamos aprendiendo. 

Microbiomas

El microbioma es actualmente un área de interés científico. El término “microbioma” apareció por primera vez en el año 2001 como “La comunidad ecológica de simbiótico comensal, y microorganismos patogénicos que comparten literalmente el espacio de nuestro cuerpo” (23). El microbioma es la comunidad de microorganismos (bacteria, arqueas, hongos, y virus etc.) que habitan en un organismo (24). En un lenguaje mas digerible, el microbioma es la comunidad de células microscópicas, virus, y bacteriófagos, que habitan en un lugar (ej., pulmones, tracto gastrointestinal, cavidad oral, etc.). El microbioma regularmente muestra un alto grado de diversidad interpersonal, dependiendo en factores tales como la edad, ubicación geográfica, dieta, y hasta la ausencia de una enfermedad (5,25). Las investigaciones nos brindan un mejor entendimiento sobre el hecho de que no somos entidades distintas de nuestro microbioma, y que por el contrario formamos un “super organismo” con el microbioma jugando un rol importante en nuestra fisiología y nuestra salud (26-28). Cuando hablamos de neumonía, podría ser esencial el entendimiento del microbioma de la cavidad oral, los pulmones y el esófago. 

Algunos microorganismos en la cavidad oral están asociados con ciertas enfermedades (30). La boca provee un hábitat sustancial para el crecimiento de un gran rango de bacterias. El surco gingival, las encías, la lengua, las fisuras de los dientes, y las superficies suaves, juntas crean un ecosistema para los microbios. La boca contiene la segunda comunidad microbiana mas diversa de todo el cuerpo (26). Aproximadamente 280 especies bacterianas de la cavidad oral han sido aisladas y oficialmente clasificadas.  Sin embargo, existen aproximadamente de 500 a 700 especies orales comunes (32). Bacterias de la cavidad oral que se transportan a otras áreas del cuerpo tienen un papel al momento de causar enfermedades, incluyendo enfermedades cardiovasculares, artritis reumatoide, efectos adversos durante el embarazo, infartos, enfermedad inflamatoria intestinal, cáncer colorrectal, infecciones del tracto respiratorio, meningitis, abscesos cerebrales, pulmón, riñón, o abscesos del bazo, apendicitis, neumonía y diabetes (33-36). Conociendo la influencia del microbioma oral en la salud, no es difícil de comprender como este puede jugar un papel esencial en el desarrollo de la neumonía. 

La higiene oral, la cual consiste en el cepillado de los dientes después de cada comida, la limpieza de las dentaduras postizas una vez al día, y la limpieza profesional, parece ser la mejor intervención para reducir la incidencia de la neumonía por aspiración (17,37-39). ¿Puede ser posible que la mejor defensa en contra de la neumonía por aspiración sea el cepillo de dientes? ¿Pueden los pacientes tener menos riesgo de neumonía si el dentista limpiara regularmente sus dientes? Este parece ser el caso. 

A pesar de que muchos libros continúan reportando que el ambiente de los pulmones es estéril, esto no parece ser el caso (40). Nosotros inhalamos entre 1,500 y 14,000 organismos cada hora (41). Los pulmones están también expuestos a diversas comunidades de microbioma desde la orofaringe. Típicamente, esto ocurre sin ninguna consecuencia. Las principales avenidas de inmigración del microbioma hacia los pulmones son la aspiración, la inhalación de aire, y dispensación a lo largo de las paredes de la mucosa (42). Los adultos saludables están constantemente supliendo su tracto respiratorio inferior con bacteria en la forma de micro aspiración (43-46). Debido a la micro aspiración, la nasofaringe, la orofaringe, los pulmones, y el esófago comparten un microbioma similar (47-51), indicando que los pulmones están acostumbrados a manejar material que entra al esófago. 

La habilidad de los pulmones para soportar los efectos adversos de la actividad de microbios y el sistema inmune es complejo, regulada con precisión, y seminal en salud. Ambas, la resistencia inmune y los tejidos resilientes son dinámicos y cambian a lo largo de la vida de un individuo. La ciencia apenas esta comenzando a entender las defensas de los pulmones para atacar neumonías severas (52). Pero la buena noticia es que los pulmones y las vías respiratorias poseen un sistema de defensas natural y adaptivo que reconoce selectivamente, mata, y limpia microorganismos no deseados (40). El equilibrio de 3 factores determina la carga microbiana total de los pulmones: inmigración microbiana, eliminación microbiana, y reproducción microbiana (40). En la salud, el microbioma es principalmente el producto del balance de la inmigración, y la eliminación, con poca contribución de la tasa de reproducción (42). La eliminación de microbios de los pulmones es un proceso continuo. Las vías respiratorias de un individuo saludable emplean una escalera mucociliar para eliminar las bacterias (53). Para lograr este objetivo, los individuos saludables tosen maso menos una vez cada cierta hora (54). La tos impulsa microbios de los pulmones a la laringe, y faringe, donde son o tragados o expectorados. Juntos, la escalera mucociliar y la tos protegen a los pulmones en contra de las enfermedades (¿estás pensando en que tan seguido toses?)

Cuando se habla de la salud de los pulmones, también es necesario considerar el microbioma de los intestinos puesto que el microbioma de los intestinos afecta los pulmones a través de la micro y la macro aspiración (55). Adicionalmente, existe una compleja conexión entre los intestinos y los pulmones (56). La alteración de la conexión entre los intestinos y los pulmones puede incrementar la susceptibilidad a enfermedades e infecciones (57). Los estudios demuestran que el microbiota intestinal juega un papel en la protección contra de las infecciones pulmonares de origen bacteriano y/o viral a través de la regulación innata y adaptiva de las respuestas inmunes (58,59). Un bioma alterado provee la oportunidad para las enfermedades (56). En otras palabras, cuando una bacteria viaja a una parte del cuerpo donde no debería estar, esto puede ser la oportunidad para generar una infección en las personas que se encuentran enfermas y/o débiles. Sabiendo que el microbioma del intestino puede ser  afectado por una dieta (5), la edad (60), o por el hecho de estar institucionalizado (61), los fonoaudiólogos, deben considerar el hecho de que no tenemos idea sobre como el alterar las dietas y los líquidos pueden causar un impacto en este delicado balance. ¿Cambiar la dieta causa la inflamación en el intestino impactando por ende a los pulmones?  No lo sabemos. Esta es una pregunta legitima que aclama ser investigada. 

Otra pregunta 

Existen investigaciones que se enfocan en los posibles beneficios de los protocolos de agua libre, incluso cuando hay presencia de aspiración conocida de líquidos finos (62-65). La pregunta sin respuesta es ¿pueden los mismos beneficios ser verdaderos para otros líquidos con un pH similar al del agua? La suposición es que el mecanismo de defensa de los pulmones puede fácilmente manejar el agua (66). ¿Y si este fuera el caso para otros líquidos también? ¿Y si esto se tratara del microbioma de los pulmones y no del líquido aspirado? Estas preguntas merecen ser investigadas. Adicionalmente, ¿puede ser este también el caso de los alimentos? ¿La comida sola puede causar inflamación? Parece ser que si es posible, pero no hemos sido capaces aun de responder a esa pregunta en una exhaustiva búsqueda del tema lo cual incluyo a varias disciplinas (ej., fonoaudiología, medicina, microbiología, respiratoria entre otros). 

Considerando el huésped a la luz de la aspiración

Comúnmente, la neumonía esta pensada para ser lineal: Cambios en algunos factores importantes (la presencia de aspiración, tamaño del inoculo bacteriano, la virulencia del patógeno, y la fuerza de la defensa del huésped) pueden causar una respuesta inflamatoria proporcionada y predecible en los pulmones. Sin embargo, la neumonía ocurre de manera abrupta e impredecible en el complejo sistema respiratorio adaptivo del microbioma. A diferencia de los sistemas lineales, los sistemas adaptivos y complejos no pueden ser reducidos a tan simple modelo (53). El descubrimiento del microbioma pulmonar y el reconocimiento de que los pulmones son un ecosistema dinámico ha cambiado la manera en cómo entendemos la neumonía (40). La literatura existente nos indica que existe un problema con el equilibrio de las bacterias orales, faríngeas, e intestinales (microbioma) y la reacción del huésped. Puede ser que la presencia de ciertas bacterias en la cavidad oral e intestinal cause inflamación e infección en los pulmones. Puede ser la habilidad del huésped para responder a las bacterias en los pulmones. Muchas preguntas aun quedan sin ser respondidas. Algunas personas desarrollan neumonía en la presencia de aspiración pradial y otros no (13-15). El desarrollo de la neumonía depende de muchos factores que muchas veces desafían las explicaciones. Por ende, en vez de considerar la neumonía como la invasión de los pulmones por un patógeno o material específico, quizás un mejor modelo seria pensar en la neumonía como un fenómeno emergente de baja diversidad microbiana, una alta concentración de microorganismos no deseados, e inflamación del huésped que surge de un problema preexistente de la biodiversidad (53). No es tan simple como decir, se observó aspiración en el estudio de deglución, esta debe ser detenida, o neumonía por aspiración puede desarrollarse, y el paciente puede morir. Quizás, en vez de que el foco de atención sea la aspiración, el proceso de entendimiento debe centrarse en el huésped. Tal aproximación, requiere que la fonoaudióloga investigue numerosos factores y no tome decisiones basadas en la presencia o ausencia de la aspiración. Considere el siguiente diagrama:

Tier 1: Paciente 

Tier 2: Sedación   –    Trastorno del Sistema Nervioso Central     –   Fragilidad  –   Función Inmune Comprometida   –   Trasporte mucociliar pobre 

Tier 3: Actividad física disminuida 

Tier 4: Mala higiene oral   –   Aspiración pradial      –       malnutrición y deshidratación 

Tier 5: Neumonía por aspiración 

Gráfico adaptado de Komyia, 2013 

La aventura para aprender sobre la conexión entre la aspiración y la neumonía ha sido esclarecedora, pero a la vez frustrante. Parece ser que nuestros logros significativos están creando una pila de artículos que se acumulan en nuestros escritorios, un vocabulario extenso, y nos están dando un poquito de dolor de cabeza. Basado en una extensa lectura, una relación directa de la causa y el efecto entre la aspiración pradial no existe. Por ende, la búsqueda para un mejor entendimiento de este tema continua. Lo que si es claro es que es la responsabilidad de los fonoaudiólogos es tener una visión clara del paciente y no solo considerar lo que esta pasando al nivel de la faringe y la laringe.  ¿Observar la aspiración y hacer predicciones sobre el resultado está dentro de la capacidad de cualquier proveedor de atención médica? ¿Es la aspiración una preocupación primaria? A la luz de la información actual, ¿Debería ser el objetivo de la terapia de la deglución detener la aspiración a cualquier costo? Las respuestas son evasivas. Cuando se trata de neumonía por aspiración, parece que mientras mas aprendemos, menos sabemos. 

References

1. McCurtin A, Healy C. Why do clinicians choose the therapies and techniques they do? Exploring clinical decision-making via treatment selections in dysphagia practice. Int J Speech Lang Pathol. 2017;19(1):69-76.

2. Williams S, Gousen S, DeFrances C. National hospital care survey demonstration projects: Pneumonia inpatient hospitalizations and emergency department visits. Hyattsville, MD August 24, 2018 2018.

3. Baine W, Yu W, Summe J. Epidemiologic trends in the hospitalization of elderly Medicare patients for pneumonia, 1991-1998. American Journal of Public Health. 2001;91(7):1121-1123.

4. DiBardino DM, Wunderink RG. Aspiration pneumonia: a review of modern trends. J Crit Care. 2015;30(1):40-48.

5. Ferguson J, Ravert, B., Gailey, M. Aspiration: /asp ə’ rā  SH(ə)n/: Noun: An ambiguous term used for a diagnosis of uncertainty. Topics in Pulmonary Medicine. 2018;25(5):177-183.

6. Raghavendran K, Nemzek J, Napolitano LM, Knight PR. Aspiration-induced lung injury. Critical Care Medicine. 2011;39(4):818-826.

7. Mandell LA, Niederman MS. Aspiration Pneumonia. N Engl J Med. 2019;380(7):651-663.

8. Garin N, Marti C, Scheffler M, Stirnemann J, Prendki V. Computed tomography scan contribution to the diagnosis of community-acquired pneumonia. Current Opinion in Pulmonary Medicine. 2019;25(3):242-248.

9. Laursen CB, Sloth E, Lambrechtsen J, et al. Diagnostic performance of chest X-ray for the diagnosis of community acquired pneumonia in acute admitted patients with respiratory symptoms. Scandinavian Journal of Trauma, Resuscitation and Emergency Medicine. 2013;21(S2):A21.

10. Bartlett JG, Gorbach SL. The Triple Threat of Aspiration Pneumonia. Chest. 1975;68(4):560-566.

11. Komiya K, Ishii H, Umeki K, et al. Computed tomography findings of aspiration pneumonia in 53 patients. Geriatr Gerontol Int. 2013;13(3):580-585.

12. Feinberg M, Knebl, J., Tully, J., Segall, L., . Aspiration and the Elderly. Dysphagia. 1990;5:61-71.

13. Feinberg MJ, Knebl J, Tully J. Prandial aspiration and pneumonia in an elderly population followed over 3 years. Dysphagia. 1996;11(2):104-109.

14. Langmore SE, Terpenning MS, Schork A, et al. Predictors of aspiration pneumonia: how important is dysphagia? Dysphagia. 1998;13(2):69-81.

15. Langmore SE, Skarupski KA, Park PS, Fries BE. Predictors of Aspiration Pneumonia in Nursing Home Residents. Dysphagia. 2002;17(4):298-307.

16. DePippo KL, Holas MA, Reding MJ, Mandel FS, Lesser ML. Dysphagia therapy following stroke: a controlled trial. Neurology. 1994;44(9):1655-1660.

17. Ashford J. NPO and dysphagia: What the SLP needs to know. Paper presented at: ASHA Convention2016; Philadelphia, PA.

18. Marik PE. Aspiration syndromes: aspiration pneumonia and pneumonitis. Hosp Pract (1995). 2010;38(1):35-42.

19. Komiya K, Ishii H, Kadota J-I. Healthcare-associated Pneumonia and Aspiration Pneumonia. Aging and Disease. 2015;6(1):27.

20. Pitts T, Bolser D, Rosenbek J, Troche M, Sapienza C. Voluntary cough production and swallow dysfunction in Parkinson’s disease. Dysphagia. 2008;23(3):297-301.

21. Troche MS, Rosenbek JC, Okun MS, Sapienza CM. Detraining outcomes with expiratory muscle strength training in Parkinson disease. J Rehabil Res Dev. 2014;51(2):305-310.

22. Kim J, Davenport P, Sapienza C. Effect of expiratory muscle strength training on elderly cough function. Arch Gerontol Geriatr. 2009;48(3):361-366.

23. Lederberg J, McCray AT. `Ome Sweet `Omics–A Genealogical Treasury of Words. In. The Scientist. Vol 152001:8.

24. Lloyd-Price J, Abu-Ali G, Huttenhower C. The healthy human microbiome. Genome Medicine. 2016;8(1).

25. Turnbaugh PJ, Ley RE, Hamady M, Fraser-Liggett CM, Knight R, Gordon JI. The Human Microbiome Project. Nature. 2007;449(7164):804-810.

26. Kilian M, Chapple ILC, Hannig M, et al. The oral microbiome – an update for oral healthcare professionals. British Dental Journal. 2016;221(10):657-666.

27. Grice EA, Segre JA. The Human Microbiome: Our Second Genome. Annual Review of Genomics and Human Genetics. 2012;13(1):151-170.

28. Foster KR, Schluter J, Coyte KZ, Rakoff-Nahoum S. The evolution of the host microbiome as an ecosystem on a leash. Nature. 2017;548(7665):43-51.

29. Baquero F, Nombela C. The microbiome as a human organ. Clinical Microbiology and Infection. 2012;18:2-4.

30. Wade W. Characterisation of the human oral microbiome. Journal of Oral Biosciences. 2013;55(3):143-148.

31. Hardie JM, Bowden GH. The normal microbial flora of the mouth. Soc Appl Bacteriol Symp Ser. 1974;3(0):47-83.

32. Paster BJ, Boches SK, Galvin JL, et al. Bacterial Diversity in Human Subgingival Plaque. Journal of Bacteriology. 2001;183(12):3770-3783.

33. Dewhirst FE, Chen T, Izard J, et al. The Human Oral Microbiome. Journal of Bacteriology. 2010;192(19):5002-5017.

34. Han YW, Wang X. Mobile Microbiome: Oral Bacteria in Extra-oral Infections and Inflammation. Journal of Dental Research. 2013;92(6):485-491.

35. Chapple ILC, Genco R, workshop* obowgotjEA. Diabetes and periodontal diseases: consensus report of the Joint EFP/AAP Workshop on Periodontitis and Systemic Diseases. Journal of Periodontology. 2013;84(4S):S106-S112.

36. de Pablo P, Chapple IL, Buckley CD, Dietrich T. Periodontitis in systemic rheumatic diseases. Nat Rev Rheumatol. 2009;5(4):218-224.

37. Mori H, Hirasawa H, Oda S, Shiga H, Matsuda K, Nakamura M. Oral Care Reduces Incidence of Ventilator-Associated Pneumonia in ICU Populations. Intensive Care Medicine. 2006;32(2):230-236.

38. Yoneyama T, Yoshida M, Matsui T, Sasaki H. Oral care and pneumonia. The Lancet. 1999;354(9177):515.

39. van der Maarel-Wierink CD, Vanobbergen JNO, Bronkhorst EM, Schols JMGA, de Baat C. Oral health care and aspiration pneumonia in frail older people: a systematic literature review. Gerodontology. 2013;30(1):3-9.

40. Dickson RP, Erb-Downward JR, Huffnagle GB. Towards an ecology of the lung: new conceptual models of pulmonary microbiology and pneumonia pathogenesis. The Lancet Respiratory Medicine. 2014;2(3):238-246.

41. Thomson SC, Hewlett RT. THE FATE OF MICRO-ORGANISMS IN INSPIRED AIR. The Lancet. 1896;147(3776):86-87.

42. Venkataraman A, Bassis CM, Beck JM, et al. Application of a Neutral Community Model To Assess Structuring of the Human Lung Microbiome. mBio. 2015;6(1):e02284-02214.

43. QUINN LH, MEYER OO. THE RELATIONSHIP OF SINUSITIS AND BRONCHIECTASIS. Archives of Otolaryngology. 1929;10(2):152-165.

44. Gleeson K, Maxwell SL, Eggli DF. Quantitative Aspiration During Sleep in Normal Subjects. Chest. 1997;111(5):1266-1272.

45. Huxley EJ, Viroslav J, Gray WR, Pierce AK. Pharyngeal aspiration in normal adults and patients with depressed consciousness. Am J Med. 1978;64(4):564-568.

46. Amberson JB. A clinical consideration of abscesses and cavities of the lung. Bull Johns Hopkins Hosp. 1954;94(5):227-237.

47. Jandhyala SM. Role of the normal gut microbiota. World Journal of Gastroenterology. 2015;21(29):8787.

48. Le Chatelier E, Nielsen T, Qin J, et al. Richness of human gut microbiome correlates with metabolic markers. Nature. 2013;500(7464):541-546.

49. Hollister EB, Gao C, Versalovic J. Compositional and Functional Features of the Gastrointestinal Microbiome and Their Effects on Human Health. Gastroenterology. 2014;146(6):1449-1458.

50. Tuddenham S, Sears CL. The intestinal microbiome and health. Curr Opin Infect Dis. 2015;28(5):464-470.

51. Arumugam M, Raes J, Pelletier E, et al. Enterotypes of the human gut microbiome. Nature. 2011;473(7346):174-180.

52. Quinton LJ, Mizgerd JP. Dynamics of Lung Defense in Pneumonia: Resistance, Resilience, and Remodeling. Annual Review of Physiology. 2015;77(1):407-430.

53. Dickson RP, Erb-Downward JR, Martinez FJ, Huffnagle GB. The Microbiome and the Respiratory Tract. Annual Review of Physiology. 2016;78(1):481-504.

54. Munyard P, Bush A. How much coughing is normal? Archives of Disease in Childhood. 1996;74(6):531-534.

55. Marsland BJ, Trompette A, Gollwitzer ES. The Gut-Lung Axis in Respiratory Disease. Ann Am Thorac Soc. 2015;12 Suppl 2:S150-156.

56. Dang AT, Marsland BJ. Microbes, metabolites, and the gut–lung axis. Mucosal Immunology. 2019;12(4):843-850.

57. Keely S, Talley NJ, Hansbro PM. Pulmonary-intestinal cross-talk in mucosal inflammatory disease. Mucosal Immunology. 2012;5(1):7-18.

58. Ichinohe T, Pang IK, Kumamoto Y, et al. Microbiota regulates immune defense against respiratory tract influenza A virus infection. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2011;108(13):5354-5359.

59. Chen L-W, Chen P-H, Hsu C-M. Commensal Microflora Contribute to Host Defense Against Escherichia Coli Pneumonia Through Toll-Like Receptors. Shock. 2011;36(1):67-75.

60. Salazar N, Valdés-Varela L, González S, Gueimonde M, De Los Reyes-Gavilán CG. Nutrition and the gut microbiome in the elderly. Gut Microbes. 2017;8(2):82-97.

61. Kinross J, Nicholson JK. Gut microbiota: Dietary and social modulation of gut microbiota in the elderly. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2012;9(10):563-564.

62. Carlaw C, Finlayson H, Beggs K, et al. Outcomes of a pilot water protocol project in a rehabilitation setting. Dysphagia. 2012;27(3):297-306.

63. Gillman A. Implementing the Free Water Protocol does not Result in Aspiration Pneumonia in Carefully Selected Patients with Dysphagia: A Systematic Review 2017:345–361, Dysphagia.

64. Murray J, Doeltgen S, Miller M, Scholten I. Does a Water Protocol Improve the Hydration and Health Status of Individuals with Thin Liquid Aspiration Following Stroke? A Randomized Controlled Trial. Dysphagia. 2016;31(3):424-433.

65. Karagiannis M, Karagiannis TC. Oropharyngeal dysphagia, free water protocol and quality of life: an update from a prospective clinical trial. Hell J Nucl Med. 2014;17 Suppl 1:26-29.

66. Panther K. The Frazier Free Water Protocol. Perspectives on Swallowing and Swallowing Disorders (Dysphagia). 2005;14:4-9.

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Angela Van Sickle, Ph.D., CCC-SLP is an assistant professor at Texas Tech University Health Sciences Center. She is the instructor for Dysphagia, Voice/Voice Disorders, and Special Topics in Speech-Language Pathology. She also supervises students in the university clinic. Her research interests include swallowing and swallowing disorders, pedagogy related to swallowing and swallowing disorders, acquired apraxia of speech, and transgender voice. Ed Bice, M.Ed., CCC-SLP is a Speech-Language Pathologist currently in the role of Clinical Consultant for IOPI Medical, LLC. Ed has worked in the health care industry with extensive training in dysphagia. His experience includes a variety of settings; acute care, outpatient, home health and skilled nursing. In addition to his clinical experience, Ed has held various leadership positions. He has worked as a Regional Manager, Vice President of Clinical Services, and Chief Operating Officer. He has been an invited speaker for universities, as well as national and state conventions.